key: cord-0799653-njwj4kjs
authors: Petite Felipe, D. J.; Rivera Campos, M. I.; San Miguel Espinosa, J.; Malo Rubio, Y.; Flores Quan, J. C.; Cuartero Revilla, M. V.
title: Hallazgos iniciales en la radiografía de tórax como predictores de empeoramiento en la infección pulmonar por SARS-CoV-2. Correlación en 265 pacientes
date: 2021-04-09
journal: Radiologia
DOI: 10.1016/j.rx.2021.03.004
sha: 49872909cb922b927e7e64b335180b82cabdb20f
doc_id: 799653
cord_uid: njwj4kjs

Antecedentes y objetivos: El propósito de este estudio en 265 pacientes con síndrome respiratorio agudo severo por coronavirus 2 (SARS-CoV-2) es establecer una relación entre la cuantificación inicial de los hallazgos en la radiografía de tórax en pacientes con COVID-19 y un eventual empeoramiento clínico, así como comparar tres sistemas de cuantificación que se proponen. Material y métodos: En este estudio retrospectivo se revisó la evolución clínica y radiológica de 265 pacientes adultos con infección por COVID-19 atendidos en nuestro centro entre marzo y abril de 2020, registrándose la presencia de comorbilidades, así como datos de estancia hospitalaria y empeoramiento clínico (ingreso en unidad de cuidados intensivos/intubación y fallecimiento). La afectación en la radiografía de tórax inicial patológica de cada paciente se cuantificó siguiendo tres sistemas de puntuación diferentes sobre 6 u 8 campos pulmonares (denominados 6 A, 6 B y 8) para determinar una afectación leve, moderada o grave y establecer comparación entre dichos sistemas. También se registró la presencia de opacidades alveolares y opacidades lineales (fundamentalmente atelectasia laminar) en la primera radiografía patológica. Resultados: La afectación moderada o grave en los tres sistemas de cuantificación (6 A, 6 B y 8) mostró correlación en el estudio de χ2 con la variable ingreso hospitalario (p = 0,009, 0,001, 0,001, respectivamente) y fallecimiento de los pacientes (p = 0,02, 0,01, 0,006, respectivamente). El estudio de regresión mostró como más significativas las asociaciones 6 B + afectación alveolar [odds ratio (OR) 2,3, p = 0,025, intervalo de confianza (IC) al 95% 1,1-4,7) y clasificación 8 + afectación alveolar (OR 2,07, p = 0,046, IC 95% 1,01-4,25). La afectación moderada o grave en la radiografía de tórax no mostró diferencias significativas entre los tres sistemas de cuantificación en el estudio predictivo de empeoramiento clínico. Conclusión: La extensión moderada/grave en los tres sistemas de puntuación de la radiografía de tórax valorando la extensión de enfermedad sobre 6 y 8 campos pulmonares y la existencia de opacidades alveolares en la primera radiografía patológica se correlacionó con la mortalidad y la tasa de hospitalización en los pacientes estudiados. No se apreció una diferencia significativa en la capacidad predictiva de los tres sistemas de cuantificación propuestos. Background and aims: We aimed to analyze the relationship between the initial chest X-ray findings in patients with severe acute respiratory syndrome due to infection with SARS-CoV-2 and eventual clinical worsening and to compare three systems of quantifying these findings. Material and methods: This retrospective study reviewed the clinical and radiological evolution of 265 adult patients with COVID-19 attended at our center between March 2020 and April 2020. We recorded data related to patients’ comorbidities, hospital stay, and clinical worsening (admission to the ICU, intubation, and death). We used three scoring systems taking into consideration 6 or 8 lung fields (designated 6A, 6B, and 8) to quantify lung involvement in each patient’s initial pathological chest X-ray and to classify its severity as mild, moderate, or severe, and we compared these three systems. We also recorded the presence of alveolar opacities and linear opacities (fundamentally linear atelectasis) in the first chest X-ray with pathologic findings. Results: In the χ2 analysis, moderate or severe involvement in the three classification systems correlated with hospital admission (p=0.009 in 6A, p=0.001 in 6B, and p=0.001 in 8) and with death (p=0.02 in 6A, p=0.01 in 6B, and p=0.006 in 8). In the regression analysis, the most significant associations were 6B with alveolar involvement (OR 2.3; 95%CI 1.1.–4.7; p=0.025;) and 8 with alveolar involvement (OR 2.07; 95% CI 1.01.–4.25; p=0.046). No differences were observed in the ability of the three systems to predict clinical worsening by classifications of involvement in chest X-rays as moderate or severe. Conclusion: Moderate/severe extension in the three chest X-ray scoring systems evaluating the extent of involvement over 6 or 8 lung fields and the finding of alveolar opacities in the first pathologic X-ray correlated with mortality and the rate of hospitalization in the patients studied. No significant difference was found in the predictive ability of the three classification systems proposed.

J o u r n a l P r e -p r o o f (denominados 6 A, 6 B y 8) para determinar una afectación leve, moderada o grave y establecer comparación entre dichos sistemas. También se registró la presencia de opacidades alveolares y opacidades lineales (fundamentalmente atelectasia laminar) en la primera radiografía patológica.

Resultados: La afectación moderada o grave en los tres sistemas de cuantificación (6 A, 6 B y 8) mostró correlación en el estudio de χ 2 con la variable ingreso hospitalario (p = 0,009, 0,001, 0,001, respectivamente) y fallecimiento de los pacientes (p = 0,02, 0,01, 0,006, respectivamente). El estudio de regresión mostró como más significativas las asociaciones 6 B + afectación alveolar [odds ratio (OR) 2,3, p = 0,025, intervalo de confianza (IC) al 95% 1,1-4,7) y clasificación 8 + afectación alveolar (OR 2,07, p = 0,046, IC 95% 1,01-4,25). La afectación moderada o grave en la radiografía de tórax no mostró diferencias significativas entre los tres sistemas de cuantificación en el estudio predictivo de empeoramiento clínico.

Conclusión: La extensión moderada/grave en los tres sistemas de puntuación de la radiografía de tórax valorando la extensión de enfermedad sobre 6 y 8 campos pulmonares y la existencia de opacidades alveolares en la primera radiografía patológica se correlacionó con la mortalidad y la tasa de hospitalización en los pacientes estudiados. No se apreció una diferencia significativa en la capacidad predictiva de los tres sistemas de cuantificación propuestos.

COVID-19;

Radiografía de tórax; Atelectasia laminar;

Abstract:

We aimed to analyze the relationship between the initial chest X-ray findings in patients with severe acute respiratory syndrome due to infection with SARS-CoV-2 and eventual clinical worsening and to compare three systems of quantifying these findings.

This retrospective study reviewed the clinical and radiological evolution of 265 adult patients with COVID-19 attended at our center between March 2020 and April 2020. We recorded data related to patients' comorbidities, hospital stay, and clinical worsening (admission to the ICU, intubation, and death). We used three scoring systems taking into consideration 6 or 8 lung fields (designated 6A, 6B, and 8) to quantify lung involvement in each patient's initial pathological chest X-ray and to classify its severity as mild, moderate, or severe, and we compared these three systems. We also recorded the presence of alveolar opacities and linear opacities (fundamentally linear atelectasis) in the first chest X-ray with pathologic findings.

In the χ2 analysis, moderate or severe involvement in the three classification systems correlated with hospital admission (p=0.009 in 6A, p=0.001 in 6B, and p=0.001 in 8) and with death (p=0.02 in 6A, p=0.01 in 6B, and p=0.006 in 8). In the regression analysis, the most significant associations were 6B with alveolar involvement (OR 2.3; 95%CI 1.1.-4.7; p=0.025;) and 8 with alveolar involvement (OR 2.07; 95% CI 1.01.-4.25; p=0.046). No differences were observed in the ability of the three systems to predict clinical worsening by classifications of involvement in chest X-rays as moderate or severe.

Moderate/severe extension in the three chest X-ray scoring systems evaluating the extent of involvement over 6 or 8 lung fields and the finding of alveolar opacities in the first pathologic X-ray correlated with mortality and the rate of hospitalization in the patients studied. No significant difference was found in the predictive ability of the three classification systems proposed. El brote de pandemia de COVID-19 ha provocado un grave problema de saturación de los servicios de salud en diferentes países 1 . Hasta ahora, muchas publicaciones se han centrado en los hallazgos de la tomografía computarizada (TC), la evolución y la comparación con los resultados de la radiografía de tórax [1] [2] [3] [4] [5] [6] [7] [8] [9] [10] . También se ha establecido una correlación entre la TC de tórax y la prueba diagnóstica RT-PCR (reacción en cadena de la polimerasa-transcriptasa inversa) [10] [11] [12] . La TC de tórax tiene una alta sensibilidad para COVID-19, pero se han informado casos de resultados falsos negativos [13] [14] [15] . Aunque algunos autores han demostrado que la radiografía de tórax claramente subestima la afectación pulmonar en la extensión de la enfermedad en comparación con la TC, la radiografía es la técnica de imagen inicial para evaluar una infección del tracto respiratorio 2,5,16-18 . Dentro de las recomendaciones de la Sociedad Española de Radiología Médica (SERAM) 19 , la radiografía de tórax está indicada en los cuadros respiratorios agudos en el contexto pandémico o en caso de empeoramiento de patologías previas o situación de inmunosupresión. Por otro lado, el ACR (American College of Radiology) recomienda que tanto la radiografía de tórax como la TC sean armas de apoyo a los test diagnósticos estándar, enfatizando la utilidad del empleo de equipos portátiles en el ámbito ambulatorio y el control radiográfico en pacientes de unidad de cuidados intensivos (UCI) 18, 20 . La Sociedad Fleischner respalda la utilidad de la radiografía de tórax en la valoración de los pacientes hospitalizados para valorar complicaciones y diagnósticos alternativos 21 . En nuestro centro, el Comité de Emergencias COVID-19 decidió no utilizar la TC como herramienta de diagnóstico inicial, y emplearla preferentemente en casos de discordancia clínica, empeoramiento o sospecha de embolismo pulmonar. El manejo habitual se estableció, pues, con la radiografía, tanto para la evaluación diagnóstica inicial como para el seguimiento.

El objetivo de este estudio es evaluar si los hallazgos radiológicos propuestos (presencia de opacidades alveolares y/o de opacidades lineales) en la primera radiografía patológica están relacionados con la evolución clínica de los pacientes con COVID-19 y comparar los tres sistemas de cuantificación propuestos.

Se trata de un estudio retrospectivo realizado en un hospital terciario. Se seleccionaron inicialmente 300 pacientes adultos admitidos en el servicio de urgencias de nuestro centro con clínica acorde con infección respiratoria y positividad para RT-PCR con radiografía de tórax patológica, realizadas entre el 15 de marzo y el 15 de abril de 2020. Se aplicaron los siguientes criterios de exclusión: una única radiografía de tórax realizada, enfermedad intersticial previa o J o u r n a l P r e -p r o o f ausencia de infiltrados claros (total pacientes excluidos: 35, resultado final de la muestra: 265).

De los pacientes seleccionados, obtuvimos informes médicos y recopilamos datos sobre los resultados que evaluamos en este trabajo: necesidad y tiempo de hospitalización, ingreso a la UCI, intubación orotraqueal o fallecimiento. También se evaluó el tiempo entre el inicio de los síntomas y el primer examen radiológico patológico, así como el tiempo de hospitalización y la presencia de factores de riesgo cardiovascular y enfermedad respiratoria previa. Se registraron otros antecedentes clínicos relevantes (obesidad cuando estaba registrada y antecedente de enfermedad oncológica y trasplante de órganos). Este estudio fue aprobado por el comité de ética del hospital.

Las radiografías de tórax fueron realizadas en equipos de Urgencias y portátiles (XR Definium 8000 GE Healthcare, Mobilett XP Siemens Healthcare) mediante proyecciones posteroanterior, lateral y anteroposterior (pacientes sentados o en decúbito supino), revisadas por dos radiólogos de tórax con 13 (D.P.F.) y 9 (I.R.C.) años de experiencia en imagen torácica (sin conocimiento del informe radiológico, aunque sí de la condición RT-PCR+). Se evaluó la gravedad de la afectación radiológica y el empeoramiento en exámenes radiológicos posteriores. Los casos dudosos fueron evaluados por un tercer radiólogo de tórax (V.C.R., 13 años de experiencia) para llegar a un consenso, en casos de discordancia tanto de presencia/ausencia de opacidades como en la gradación de estas. Los datos incluidos en el estudio fueron los del consenso alcanzado.

Para evaluar la extensión de la afectación pulmonar en la radiografía de tórax empleamos tres sistemas diferentes, clasificando la extensión en el parénquima como leve, moderada o grave.

El primer sistema de cuantificación (6 A) consiste en dividir cada pulmón en tres campos: superior, medio e inferior ( fig. 1 ). Según esta división, la extensión de las opacidades pulmonares se clasifica como leve si se afecta un solo campo, moderada si hay opacidades en 2-3 campos pulmonares, y grave si hay más de 3 campos afectados.

El segundo sistema de cuantificación (6 B) divide ambos pulmones en los mismos seis campos pulmonares que 6 A, correspondiendo en este caso la extensión leve a 1 o 2 campos pulmonares afectados, 3-4 campos para una extensión moderada y 5 o más para la categoría grave.

Finalmente, un tercer sistema de cuantificación (8) divide ambos pulmones en 8 campos pulmonares, según queda reflejado en la figura 2. La afectación de 1-3 campos implica un grado leve; moderado cuando 4-6 campos están involucrados, y grave si hay 7 u 8 campos afectados.

Se consideró empeoramiento clínico la necesidad de ingreso en UCI/intubación, incluidos los pacientes que fallecieron. En el período estudiado coincidieron los pacientes de UCI con la intubación. Se consideró empeoramiento radiológico tanto el incremento en el número de campos afectados como el incremento porcentual de la opacidad preexistente en el examen visual.

Además de cuantificar la extensión de la afectación radiológica en la primera radiografía de tórax patológica de cada paciente, también se han valorado diferentes hallazgos patológicos, como la presencia de afectación alveolar y la de opacidades lineales (especialmente la presencia de atelectasias laminares; fig. 3 ).

Se empleó el programa Stata v16. StataCorp. 2019 (Stata Statistical Software: Release 16.

College Station, TX: StataCorp LLC). Se calculó la concordancia interobservador con el porcentaje de correlación y el coeficiente kappa de Cohen para la detección tanto de la presencia de patrones radiológicos (opacidades lineales y afectación alveolar) como para la asociación entre empeoramiento clínico y radiológico.

La correlación entre los parámetros de empeoramiento clínico y los datos radiológicos/clasificación de gravedad se calculó de acuerdo con la χ 2 de Pearson y el test exacto de Fischer. El punto de corte en los tres sistemas de cuantificación incluía las afectaciones moderada y grave (≥2/6 campos en 6 A, ≥3/6 en 6 B y ≥ 4/8 en 8). El análisis de regresión logística se obtuvo mediante los valores de Akaike Information Criterion (AIC), Bayesian Information Criterion (BIC) y AUC (área bajo la curva ROC), con el fin de obtener diferentes asociaciones. Junto con estos análisis, también se obtuvieron valores de odds ratio, valores de p e intervalo de confianza (IC) al 95%.

Se incluyeron un total de 265 pacientes con infección por COVID- 19 En cuanto a los factores de riesgo, un 35% de los pacientes tenía hipertensión, un 18% dislipemia, un 5,5% diabetes, un 2,6% antecedentes de cardiopatía isquémica y un 4,5% J o u r n a l P r e -p r o o f La evaluación mediante regresión logística de los tres sistemas de puntuación (6 A, 6 B y 8 en su afectación moderada y grave) en cada paciente y la presencia de patrón alveolar y opacidades lineales muestra como valores más significativos la combinación de la clasificación 6 B + patrón alveolar (OR 2,3, p = 0,025, IC 95% 1,1-4,7) y la clasificación 8 + patrón alveolar (OR 2,07, p = 0,046, IC 95% 1,01-4,25) (tabla 4), considerando siempre la afectación moderadagrave en cada sistema de puntuación. La presencia de opacidades lineales en la primera radiografía de tórax fue frecuente, pero sin una clara significación en el empeoramiento clínico, sola o en combinación con la clasificación 6 B (OR 1,36; IC 95% 0,72-2,58; tabla 4). Los valores AUC (área bajo la curva ROC) fueron bajos, menores de 0,7.

Se encontró empeoramiento radiológico en el 80,53% de los pacientes, fundamentalmente en los de afectación moderada (84% en clasificación 6 A, 85% en clasificación 6 B y 85,4% en clasificación 8 campos) y los pacientes con empeoramiento radiológico en la siguiente radiografía tuvieron mayores tasas de hospitalización (206 pacientes con empeoramiento radiológico que ingresaron en planta). Los pacientes con afectación leve o grave mostraban menor porcentaje de empeoramiento. Ingresaron en UCI 34 pacientes, que corresponde al 3,9% de los pacientes sin empeoramiento radiológico y al 15,1% de los pacientes con empeoramiento radiológico. Se estableció un estudio de correlación entre el empeoramiento radiológico y clínico mediante el uso de kappa de Cohen, siendo dicha correlación baja (k = 0,013, IC 95% 0,0122-0,1007). En cuanto al tiempo de hospitalización, se realizó el test de Wilcoxon Mann Whitney. Para los diferentes valores de mediana de estancia hospitalaria, destacan los resultados de la clasificación 6 A moderada-grave (p = 0,0032), la clasificación 6 B moderada-grave + opacidades lineales (p = 0,0019), la clasificación 8 de puntuación moderadagrave + opacidades lineales (p = 0,0015) sobre los de la clasificación 6 B sola (p = 0,028) o 6 B/8 + opacidades lineales + opacidades alveolares (p = 0,17) (tabla 5).

La radiografía de tórax es la principal prueba radiológica que se realiza en los pacientes con infección por SARS-CoV-2 en nuestro centro, tanto para el estudio inicial/de urgencia como para el seguimiento. Algunas publicaciones previas, principalmente mediante la realización de TC, han examinado la evolución de las lesiones parenquimatosas 3, 13, 15 . En comparación con la TC, la radiografía de tórax tiene una menor sensibilidad para la infección COVID-19 en casos de afectación pulmonar temprana o leve y depende de cuestiones tan importantes como factores J o u r n a l P r e -p r o o f técnicos y la habilidad/experiencia del radiólogo de tórax/cardiotorácico y del técnico de radiología, que variarán la sensibilidad y especificidad 2,5 . También las características y estado del paciente contribuyen a la calidad e interpretabilidad de la imagen. En nuestro centro, la realización de TC se utilizó en casos de discordancia clínica o empeoramiento no esperado, siendo la aplicación fundamental la realización de TC-angiografía para descartar el tromboembolismo pulmonar como complicación de la infección.

La edad y el sexo parecen ser factores predisponentes para la infección por COVID-19. En algunos estudios se encontró una mayor correlación entre el empeoramiento clínico y la extensión de la afectación en la radiografía de tórax en los pacientes de más edad [22] [23] [24] . El predominio de pacientes varones y la edad por encima de 55 años fue la norma en el ingreso hospitalario en nuestro centro. La media de días entre inicio de los síntomas y la primera radiografía de tórax patológica fue de 7 días y la media de días hasta la primera radiografía patológica en los 14 pacientes con radiografía de tórax inicial normal fue de 5 días. Estos hallazgos concuerdan con lo descrito en la literatura especializada, en la que se observa un mayor número de hallazgos patológicos a partir del 6.º día desde el inicio de los síntomas 22,25 .

Hui et al. demostraron la validez de la radiografía de tórax realizada en dicho período para predecir un incremento en las necesidades de oxígeno e intubación 26 .

Acerca del análisis de la imagen radiológica, la presencia inicial de opacidades alveolares fue poco frecuente (22,26%) y se observó una frecuencia relativamente alta de opacidades lineales (47,16%), que representan fundamentalmente atelectasias laminares. La atelectasia laminar es un hallazgo radiográfico común, clásicamente descrita en situaciones de hipoventilación, incluida la isquemia pulmonar 27 . Se pretendió en este estudio relacionar la presencia de opacidades lineales en la radiografía de tórax con el empeoramiento clínico, pero no se demostró asociación significativa en el análisis estadístico (p = 0,06).

Los tres sistemas de cuantificación que presentamos son de valoración rápida y solo plantean la extensión de la afectación sin cuantificar grados de opacificación, ni el tipo de afectación intersticial, alveolar o mixta. En el estudio de regresión para el grado de afectación moderada/grave (>1/6, >2/6 y >3/8 campos, respectivamente, en los sistemas 6 A, 6 B y 8), los tres sistemas presentaron una correlación similar con el empeoramiento clínico. Esta correlación mejoró discretamente con la coexistencia de afectación alveolar y/o de opacidades lineales. Hemos preferido estos sistemas de cuantificación de la extensión a algunos otros, como la puntuación RALE propuesta por Warren et al. 20, 28, 29 o el sistema RALE modificado 26 . La clasificación de RALE, aplicada al edema de pulmón, divide la radiografía de tórax en 4 Page 10 of 23 J o u r n a l P r e -p r o o f cuadrantes y combina la extensión de la afectación con niveles de densidad de las opacidades pulmonares. Tanto esta clasificación como otra que divide la radiografía en 12 campos pulmonares 30 nos han parecido de mayor complejidad a la hora de la evaluación radiológica en el momento inicial de la pandemia. Varias publicaciones mencionan la cuantificación por el sistema Brixia propuesto por Borghesi et al. 23, 24, 31, 32 , basado en la extensión y el tipo de patrón radiológico. También se han establecido comparaciones entre sistemas de cuantificación 33 . Un reciente estudio de Schalekamp et al. plantea un sistema de puntuación sencillo en 4 campos pulmonares, cuantificando la afectación pulmonar en mayor o menor del 50%, obteniendo una buena correlación con la mortalidad y el ingreso en UCI 34 .

En la práctica diaria, la clasificación 6 A tendía a sobrediagnosticar la enfermedad desde el punto de vista clínico, aunque se correlacionaba mejor con la estancia hospitalaria media (tabla 3). El sistema de puntuación 6 B fue el elegido de forma preferente en nuestros informes radiográficos. Una mayor extensión en la afectación pulmonar parece predecir un peor resultado en estos pacientes, según estudios previos 2, 24, 35, 36 , y nuestro estudio está de acuerdo con estos resultados en cuanto a la mortalidad. La afectación alveolar como dato aislado también mostró correlación con el empeoramiento clínico, también en cuanto a la mortalidad del grupo estudiado. Esta relación entre la gravedad de los hallazgos radiológicos y la mortalidad ya había sido descrita por otros autores 32, 37 .

Por tanto, hemos obtenido conclusiones similares a las que se han comunicado con sistemas de puntuación como el Brixia, que combina el tipo de afectación con el grado de extensión en la radiografía, con la diferencia de que el estudio que presentamos valora por un lado la extensión en campos pulmonares en los tres sistemas comparados y los hallazgos radiológicos por otro 31, 32 . No hemos estudiado como variable la distribución central, periférica o difusa, como sí han hecho otros autores, aunque creemos que puede ser interesante la combinación de diversas variables radiológicas 34 .

Nuestro estudio tiene varias limitaciones. En primer lugar, se trata de un estudio retrospectivo a partir de la primera radiografía de tórax patológica de cada paciente. Muchas de estas radiografías tienen cambios sutiles o dudosos, y aunque cada imagen fue revisada por dos radiólogos torácicos con experiencia, somos conscientes de las dificultades en la interpretación, sobre todo en el caso de estudios portátiles. En segundo lugar, la ausencia de una comparación evolutiva con pacientes con COVID-19 y radiografía de tórax normal, ya que por el diseño del estudio estos pacientes no fueron incluidos. En tercer lugar, los 265 pacientes incluidos en este estudio constituyen una población limitada; es deseable que otros estudios J o u r n a l P r e -p r o o f que consideren la radiografía de tórax puedan corroborar estos hallazgos y/o plantear otros parámetros de predicción. En cuarto lugar, intentamos optimizar la semiología radiológica y no incluimos marcadores de pronóstico clínico de los pacientes, abordaje que puede ser objeto de otros estudios.

Como conclusión, nuestro estudio respalda el empleo de sistemas de cuantificación en seis/ocho campos para los informes de la radiografía de tórax en pacientes con COVID-19. La afectación moderada-grave en los tres sistemas de cuantificación, así como la presencia de opacidades alveolares, se relacionó con la mortalidad y pueden servir como orientación hacia un peor pronóstico clínico. La presencia de opacidades lineales es muy frecuente en esta entidad y se asocia débilmente con el empeoramiento clínico. 

Los autores declaran no tener conflictos de interés. 

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